Resumo

A mancha bacteriana, causada por membros do gênero Xanthomonas, é uma das doenças mais significativas do pimentão (Capsicum annuum) em todo o mundo. A doença é particularmente destrutiva em regiões quentes e úmidas, onde as condições favorecem o rápido desenvolvimento e disseminação do patógeno. Os sintomas começam como pequenas lesões encharcadas de água que escurecem e ficam rodeadas por um halo clorótico e, sob infecções graves, levam à desfolha e a perdas significativas de rendimento. Os patógenos (Xanthomonas euvesicatoria pv. euvesicatoria e X. vesicatoria) demonstram alta heterogeneidade genética, uma gama de hospedeiros em expansão e mecanismos de patogenicidade complexos. A disseminação ocorre através de sementes, ar, água, insetos e atividade humana, o que determina a ampla biogeografia da doença. O diagnóstico inclui métodos tradicionais e modernos, e o manejo inclui produtos à base de cobre, controle biológico e seleção de variedades resistentes. Apesar do progresso, a mancha bacteriana continua sendo um sério desafio para os produtores, exigindo abordagens integradas para detecção precoce e manejo sustentável.

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O pimentão (Capsicum annuum) é uma das principais culturas vegetais em todo o mundo, com alta importância econômica e nutricional. Sua produção é frequentemente limitada por doenças bacterianas, entre as quais a mancha bacteriana, causada por membros do gênero Xanthomonas (Osdaghi et al., 2021). A doença é particularmente destrutiva em regiões de clima quente e úmido, onde as condições favorecem o rápido desenvolvimento e disseminação do patógeno (Potnis et al., 2015).

A taxonomia dos agentes causais passou por inúmeras mudanças – desde a descrição inicial como Bacterium vesicatorium até a classificação moderna, incluindo X. euvesicatoria pv. euvesicatoria, X. euvesicatoria pv. perforans, X. hortorum pv. gardneri e X. vesicatoria (Osdaghi et al., 2021).

O hospedeiro primário é o Capsicum annuum, mas ocorrências também foram descritas em outras espécies, como C. frutescens, C. chinense e C. pubescens. Diferentes raças do patógeno exibem especificidade – algumas cepas infectam apenas tomate, outras apenas pimentão, e outras ainda ambos os hospedeiros (Kebede et al., 2014).

Membros do gênero Xanthomonas são bactérias fitopatogênicas típicas, amplamente distribuídas em várias regiões climáticas do mundo. Eles causam doenças com sintomas diversos, incluindo necrose, murcha, manchas, traqueobacteriose e danos parenquimatosos em folhas, caules e frutos. A gama de hospedeiros dessas bactérias abrange 268 espécies de plantas dicotiledôneas e 124 monocotiledôneas, incluindo culturas agrícolas e ornamentais, espécies florestais e ervas daninhas. Perdas econômicas significativas são observadas em doenças do tomate, pimentão, feijão, soja, arroz, trigo, algodão e outras culturas (Scortichini, 1995).

Central para a patogenicidade de Xanthomonas é o sistema de secreção tipo III (T3SS) – um mecanismo molecular chave através do qual as bactérias entregam diretamente proteínas efetoras no citoplasma das células vegetais. Esses efetores manipulam os processos celulares do hospedeiro, suprimem as respostas imunes e criam um ambiente favorável para o desenvolvimento da infecção. O T3SS é codificado por um cluster de genes hrp (resposta de hipersensibilidade e patogenicidade) de 28 kb no cromossomo, organizado em seis loci. Mutações nos genes hrp levam à perda de patogenicidade em plantas suscetíveis e à ausência de resposta de hipersensibilidade (HR) em plantas resistentes, sublinhando o papel fundamental deste sistema nas interações planta-patógeno (Liu et al., 2005).

O diagnóstico tradicionalmente inclui observação visual, isolamento e análises de PCR. Métodos modernos, como espectroscopia hiperespectral e modelagem preditiva, permitem a detecção precoce da infecção antes do aparecimento de sintomas visíveis (Reis Pereira et al., 2023), o que é particularmente valioso no pimentão, onde o diagnóstico visual é frequentemente dificultado por sintomas semelhantes causados por outros fatores de estresse.

O manejo da doença tradicionalmente depende de produtos à base de cobre e antibióticos, mas a resistência a eles já é generalizada. Novas abordagens incluem controle biológico (bacteriófagos, microorganismos antagonistas), indutores de resistência sistêmica e seleção de variedades resistentes. A biogeografia das bactérias fitopatogênicas é um elemento-chave de sua ecologia, com muitas espécies caracterizadas por distribuição limitada determinada por condições climáticas, disponibilidade de hospedeiros adequados e nichos ecológicos específicos. Em contraste, os agentes causais da mancha bacteriana demonstram distribuição geográfica excepcionalmente ampla. Eles estão estabelecidos em várias partes do mundo, mas são mais comumente encontrados em regiões tropicais e subtropicais, onde alta umidade e temperaturas criam condições ideais para seu desenvolvimento e disseminação. Um dos principais fatores que contribuem para sua disseminação global é o movimento de sementes infectadas, o que permite que o patógeno seja transportado por longas distâncias e introduzido em novas áreas de produção (Kebede et al., 2014).

As bactérias sobrevivem epifiticamente na superfície da planta e podem ser transportadas por distâncias consideráveis através de respingos de chuva, vento ou uma combinação de ambos os fatores (Vidaver e Lambrecht, 2004). Populações epifíticas, incluindo aquelas de infecções latentes, representam um importante reservatório de inóculo que, sob condições favoráveis, pode levar ao desenvolvimento rápido e massivo da doença.

A mancha bacteriana do pimentão continua sendo um sério desafio para os produtores, com as modernas tecnologias moleculares e espectrais abrindo novas perspectivas para o diagnóstico precoce e o manejo sustentável da doença.

Materiais e Métodos

A pesquisa sobre a mancha bacteriana do pimentão tradicionalmente depende de abordagens experimentais em múltiplas etapas que combinam coleta e caracterização de isolados patogênicos, identificação molecular e avaliação fenotípica de resistência em diferentes genótipos de Capsicum annuum.

Na prática, são usadas variedades e linhagens búlgaras e introduzidas, juntamente com cepas de referência e recentemente isoladas de Xanthomonas vesicatoria e X. euvesicatoria. As inoculações são realizadas sob condições controladas em câmaras climáticas ou estufas, permitindo uma avaliação confiável da patogenicidade (Vasileva e Bogatzevska, 2021).

Para garantir a confiabilidade metodológica, são usados controles, cepas de referência e genótipos suscetíveis, bem como padrões internos de PCR em análises moleculares.

Resultados

Os patógenos do gênero Xanthomonas são organismos biotróficos e necrogênicos – duas características que refletem diferentes estágios de sua interação com a planta hospedeira. O estágio biotrófico está associado à multiplicação bacteriana precoce antes do aparecimento de sintomas visíveis, quando o patógeno usa células vegetais vivas como fonte de nutrientes. O estágio necrogênico ocorre mais tarde e é caracterizado pela indução de morte celular e necrose, levando aos sintomas típicos da doença. Essa estratégia de duas fases é apoiada por um rico arsenal de fatores de patogenicidade e virulência que permitem que as bactérias superem os mecanismos de defesa das plantas, evitem o reconhecimento pelo sistema imunológico, garantam acesso a nutrientes e aumentem seu sucesso reprodutivo (Abramovich e Martin, 2004).

As condições climáticas na Bulgária durante o período de maio a setembro criam um ambiente excepcionalmente favorável para o surgimento e desenvolvimento da mancha bacteriana no pimentão, causada por X. euvesicatoria e X. vesicatoria. As altas temperaturas, que permanecem consistentemente na faixa de 24–30°C, coincidem com o ideal para o desenvolvimento epifítico, multiplicação e potencial infeccioso das bactérias. Sob essas condições, as bactérias formam grandes populações na superfície foliar, e os tecidos das plantas jovens permanecem fisiologicamente vulneráveis à penetração através de estômatos e hidatódios. Picos de precipitação, em anos individuais, amplificam ainda mais o risco de desenvolvimento epidêmico, pois os respingos de chuva são o principal mecanismo de disseminação do inóculo entre plantas.

A alta umidade atmosférica e superficial após as chuvas cria um filme de água nas folhas, o que facilita a penetração bacteriana e leva à infecção em massa, especialmente durante junho–julho, quando temperaturas e umidade coincidem. Sob essas condições, lesões iniciais encharcadas de água se desenvolvem rapidamente, escurecem e ficam rodeadas por um halo clorótico, e com chuvas subsequentes, observa-se infecção secundária e coalescência de lesões, levando à desfolha e necrose em anel dos pecíolos (Figura 1).

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Figura 1. Sintomas de mancha bacteriana em folhas de pimentão

Períodos com maior precipitação durante a estação de crescimento ativa mostram uma tendência pronunciada para epidemias mais fortes, enquanto estações mais secas limitam o desenvolvimento da doença, mas não impedem a ocorrência de infecções locais. A combinação de altas temperaturas e períodos de aumento da umidade determina a presença persistente da mancha bacteriana e cria condições para picos epidêmicos anuais em variedades suscetíveis, especialmente quando material de semente infectado é usado ou populações epifíticas de anos anteriores estão presentes.

Além dos fatores naturais, a disseminação dos patógenos também pode ocorrer através da atividade humana. Trabalhadores agrícolas, máquinas e ferramentas usadas no cultivo podem servir como vetores mecânicos. A água de irrigação, especialmente sob rega excessiva, é uma das rotas mais eficazes para transferir bactérias de planta para planta. Insetos também podem atuar como vetores, auxiliando na disseminação do patógeno e até mesmo eliminando seletivamente microorganismos concorrentes no microambiente da planta. Plantas voluntárias e ervas daninhas complicam ainda mais a epidemiologia da doença, servindo como hospedeiros alternativos e reservatórios de infecção.

As sementes representam uma das rotas mais importantes para a disseminação de bactérias fitopatogênicas. Além de se moverem através dos órgãos vegetativos da planta, os patógenos também penetram em frutos e sementes, levando à contaminação externa ou interna do material de semente. Sementes contaminadas são uma fonte particularmente significativa de inóculo em instalações de produção de mudas, onde alta temperatura e umidade criam condições ideais para o rápido desenvolvimento e disseminação da doença. Em tais ambientes, mesmo uma quantidade mínima de patógeno pode levar à infecção em massa.

O ar é outro fator importante para a transmissão de bactérias fitopatogênicas. Ele contém partículas de solo e fragmentos de detritos vegetais secos, nos quais bactérias viáveis podem ser encontradas. Muitas espécies fitopatogênicas produzem exopolissacarídeos extracelulares que formam estruturas filamentosas na superfície da planta. Ao secar, esses filamentos se quebram em fragmentos e se tornam transportados pelo ar, onde são carregados por várias distâncias pelas correntes de ar. Esse mecanismo permite a disseminação discreta, mas eficaz, do patógeno sob condições de campo.

A atividade humana amplifica ainda mais a disseminação de bactérias fitopatogênicas. Os humanos são extremamente eficazes em mover patógenos de plantas e animais de regiões onde são bem conhecidos para novas regiões onde não há informações sobre sua presença. O transporte de material de plantio, troca de sementes, movimento de máquinas agrícolas e até mesmo as atividades diárias dos trabalhadores de campo podem levar à transmissão inadvertida do patógeno. Em um mundo globalizado, esse mecanismo está se tornando um fator-chave no surgimento de novos surtos e na expansão da gama de bactérias fitopatogênicas.

A pesquisa búlgara sobre Xanthomonas euvesicatoria e X. vesicatoria mostra diversidade de espécies, patótipos e raças claramente expressa, com dominância do patótipo PT e das raças P4T2 e P6. As populações naturais são altamente heterogêneas em sintomatologia, fenótipo e genótipo, com a raça P6 sendo a mais difundida em X. euvesicatoria e a raça P2 em X. vesicatoria. Em paralelo, mais de 270 genótipos de pimentão foram avaliados e classificados quanto à resistência usando ms e Di%, permitindo a diferenciação de formas imunes a altamente suscetíveis. Cinco genótipos com resposta imune completa foram identificados, e a avaliação integrada das características dos frutos apoia a seleção para resistência complexa e valor agronômico. O mapeamento nacional confirma especificidade geográfica e heterogeneidade genética, inclusive através dos genes efetores AvrBs3/AvrBs4. Testes adicionais mostram sensibilidade variável das cepas de Xanthomonas a produtos à base de cobre, com isolados de tomate sendo mais sensíveis do que os de pimentão, e o efeito aumentando com maior concentração. (Vasileva e Bogatzevska, 2021; Vasileva e Bogatzevska, 2022; Vasileva, 2023; Vasileva e Todorova, 2024).

Regular a disseminação e o controle de doenças de plantas representa um dos principais elos na proteção de plantas. A produção de alimentos com bons indicadores quantitativos e qualitativos está em contínua dependência de plantas com resistência duradoura a vários organismos patogênicos. O efeito prejudicial dos pesticidas no meio ambiente, na produção de alimentos e na saúde humana impõe restrições cada vez mais rigorosas ao seu uso.

Os agentes químicos continuam a ser um elemento principal na prática de controle de doenças bacterianas de plantas, com produtos à base de cobre, incluindo solução de sulfato de cobre, tradicionalmente usados para limitar o desenvolvimento do patógeno. Apesar de sua aplicação generalizada, numerosos estudos mostram que membros do gênero Xanthomonas exibem variabilidade significativa na sensibilidade aos cátions de cobre. Casos de sensibilidade reduzida e até resistência estável foram documentados, colocando em questão a eficácia das formulações de cobre contra certas populações do patógeno. Essa resistência tem importância prática significativa, pois pode levar ao fracasso das medidas de controle padrão e exigir o uso de abordagens alternativas ou combinadas para o manejo da doença.

Mais sobre o tema:

Mancha bacteriana do pimentão na Bulgária

Referências

  1. Abramovitch R. B. e Martin G. B. (2004) Estratégias usadas por patógenos bacterianos para suprimir defesas de plantas. Curr. Opin. Plant Biol. 7, 356–364
  2. Kebede M., Timilsina S., Ayalew A., Admassu B., Potnis N., Minsavage G. V., et al. (2014) Caracterização molecular de cepas de Xanthomonas responsáveis pela mancha bacteriana do tomate na Etiópia. Eur. J. of Plant Pathol., 1-12.
  3. Osdaghi, E., Jones, J. B., Sharma, A., Goss, E. M., Abrahamian, P., Newberry, E. A., ... & Vallad, G. E. (2021). Um centenário da mancha bacteriana do tomate e pimentão. *Molecular Plant Pathology, 22*(11), 1500–1519. 
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  6. Scortichini M. (1995) Le malattie batteriche delle colture agrarie e delle specie forestali. Edagricole- Edizioni Agricole, Bologna
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