Resumen

La mancha bacteriana, causada por miembros del género Xanthomonas, es una de las enfermedades más importantes del pimiento (Capsicum annuum) a nivel mundial. La enfermedad es particularmente destructiva en regiones cálidas y húmedas, donde las condiciones favorecen el rápido desarrollo y diseminación del patógeno. Los síntomas comienzan como pequeñas lesiones empapadas de agua que se oscurecen y se rodean de un halo clorótico, y bajo infecciones severas conducen a la defoliación y pérdidas significativas de rendimiento. Los patógenos (Xanthomonas euvesicatoria pv. euvesicatoria y X. vesicatoria) demuestran una alta heterogeneidad genética, un rango de hospedantes en expansión y mecanismos de patogenicidad complejos. La diseminación ocurre a través de semillas, aire, agua, insectos y actividad humana, lo que determina la amplia biogeografía de la enfermedad. El diagnóstico incluye métodos tradicionales y modernos, y el manejo incluye productos a base de cobre, control biológico y selección de variedades resistentes. A pesar de los avances, la mancha bacteriana sigue siendo un desafío serio para los productores, requiriendo enfoques integrados para la detección temprana y el manejo sostenible.

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El pimiento (Capsicum annuum) es uno de los cultivos hortícolas líderes a nivel mundial, con alta importancia económica y nutricional. Su producción está frecuentemente limitada por enfermedades bacterianas, entre las cuales destaca la mancha bacteriana, causada por miembros del género Xanthomonas (Osdaghi et al., 2021). La enfermedad es particularmente destructiva en regiones con climas cálidos y húmedos, donde las condiciones favorecen el rápido desarrollo y diseminación del patógeno (Potnis et al., 2015).

La taxonomía de los agentes causales ha sufrido numerosos cambios – desde la descripción inicial como Bacterium vesicatorium hasta la clasificación moderna, que incluye X. euvesicatoria pv. euvesicatoria, X. euvesicatoria pv. perforans, X. hortorum pv. gardneri y X. vesicatoria (Osdaghi et al., 2021).

El hospedante principal es Capsicum annuum, pero también se han descrito casos en otras especies como C. frutescens, C. chinense y C. pubescens. Diferentes razas del patógeno exhiben especificidad – algunas cepas infectan solo tomate, otras solo pimiento, y otras ambos hospedantes (Kebede et al., 2014).

Los miembros del género Xanthomonas son bacterias fitopatógenas típicas, ampliamente distribuidas en diversas regiones climáticas del mundo. Causan enfermedades con síntomas diversos, incluyendo necrosis, marchitez, manchas, traqueobacteriosis y daño parenquimatoso en hojas, tallos y frutos. El rango de hospedantes de estas bacterias abarca 268 especies de plantas dicotiledóneas y 124 monocotiledóneas, incluyendo cultivos agrícolas y ornamentales, especies forestales y malezas. Se observan pérdidas económicas significativas en enfermedades de tomate, pimiento, frijol, soja, arroz, trigo, algodón y otros cultivos (Scortichini, 1995).

Central a la patogenicidad de Xanthomonas es el sistema de secreción tipo III (T3SS) – un mecanismo molecular clave a través del cual las bacterias entregan directamente proteínas efectoras al citoplasma de las células vegetales. Estos efectores manipulan los procesos celulares del hospedante, suprimen las respuestas inmunes y crean un ambiente favorable para el desarrollo de la infección. El T3SS está codificado por un grupo de genes cromosomales hrp (respuesta hipersensible y patogenicidad) de 28 kb, organizado en seis loci. Las mutaciones en los genes hrp conducen a la pérdida de patogenicidad en plantas susceptibles y a la ausencia de respuesta hipersensible (HR) en plantas resistentes, subrayando el papel fundamental de este sistema en las interacciones planta-patógeno (Liu et al., 2005).

El diagnóstico tradicionalmente incluye observación visual, aislamiento y análisis de PCR. Métodos modernos como la espectroscopia hiperespectral y el modelado predictivo permiten la detección temprana de la infección antes de la aparición de síntomas visibles (Reis Pereira et al., 2023), lo cual es particularmente valioso en pimiento, donde el diagnóstico visual a menudo se ve obstaculizado por síntomas similares causados por otros factores de estrés.

El manejo de la enfermedad tradicionalmente se basa en productos a base de cobre y antibióticos, pero la resistencia a ellos ya está ampliamente extendida. Los nuevos enfoques incluyen control biológico (bacteriófagos, microorganismos antagonistas), inductores de resistencia sistémica y selección de variedades resistentes. La biogeografía de las bacterias fitopatógenas es un elemento clave de su ecología, con muchas especies caracterizadas por una distribución limitada determinada por las condiciones climáticas, la disponibilidad de hospedantes adecuados y nichos ecológicos específicos. En contraste, los agentes causales de la mancha bacteriana demuestran una distribución geográfica excepcionalmente amplia. Están establecidos en diversas partes del mundo, pero se encuentran más comúnmente en regiones tropicales y subtropicales, donde la alta humedad y las temperaturas crean condiciones óptimas para su desarrollo y diseminación. Uno de los principales factores que contribuyen a su diseminación global es el movimiento de semillas infectadas, lo que permite que el patógeno sea transportado a largas distancias e introducido en nuevas áreas de producción (Kebede et al., 2014).

Las bacterias sobreviven epifíticamente en la superficie de la planta y pueden ser transportadas a distancias considerables a través de salpicaduras de lluvia, viento o una combinación de ambos factores (Vidaver y Lambrecht, 2004). Las poblaciones epífitas, incluidas las de infecciones latentes, representan un reservorio importante de inóculo que, bajo condiciones favorables, puede conducir a un desarrollo rápido y masivo de la enfermedad.

La mancha bacteriana del pimiento sigue siendo un desafío serio para los productores, con las modernas tecnologías moleculares y espectrales abriendo nuevas perspectivas para el diagnóstico temprano y el manejo sostenible de la enfermedad.

Materiales y Métodos

La investigación sobre la mancha bacteriana del pimiento tradicionalmente se basa en enfoques experimentales de múltiples etapas que combinan la recolección y caracterización de aislados patogénicos, identificación molecular y evaluación fenotípica de resistencia en diferentes genotipos de Capsicum annuum.

En la práctica, se utilizan tanto variedades y líneas búlgaras como introducidas, junto con cepas de referencia y recién aisladas de Xanthomonas vesicatoria y X. euvesicatoria. Las inoculaciones se realizan bajo condiciones controladas en cámaras climáticas o invernaderos, lo que permite una evaluación confiable de la patogenicidad (Vasileva y Bogatzevska, 2021).

Para garantizar la fiabilidad metodológica, se utilizan controles, cepas de referencia y genotipos susceptibles, así como estándares internos de PCR en los análisis moleculares.

Resultados

Los patógenos del género Xanthomonas son organismos biotróficos y necrogénicos – dos características que reflejan diferentes etapas de su interacción con la planta hospedante. La etapa biotrófica está asociada con la multiplicación bacteriana temprana antes de la aparición de síntomas visibles, cuando el patógeno utiliza células vegetales vivas como fuente de nutrientes. La etapa necrogénica ocurre más tarde y se caracteriza por la inducción de muerte celular y necrosis, lo que conduce a los síntomas típicos de la enfermedad. Esta estrategia de dos fases está respaldada por un rico arsenal de factores de patogenicidad y virulencia que permiten a las bacterias superar los mecanismos de defensa de las plantas, evadir el reconocimiento por el sistema inmunológico, asegurar el acceso a nutrientes y aumentar su éxito reproductivo (Abramovich y Martin, 2004).

Las condiciones climáticas en Bulgaria durante el período de mayo a septiembre crean un ambiente excepcionalmente favorable para la aparición y desarrollo de la mancha bacteriana en pimiento, causada por X. euvesicatoria y X. vesicatoria. Las altas temperaturas, que se mantienen consistentemente en el rango de 24–30°C, coinciden con el óptimo para el desarrollo epífito, la multiplicación y el potencial infeccioso de las bacterias. Bajo estas condiciones, las bacterias forman grandes poblaciones en la superficie de la hoja, y los tejidos de las plantas jóvenes permanecen fisiológicamente vulnerables a la penetración a través de estomas e hidatodos. Los picos de lluvia, en años individuales, amplifican aún más el riesgo de desarrollo epidémico, ya que la salpicadura de lluvia es el mecanismo principal para la diseminación del inóculo entre plantas.

La alta humedad atmosférica y superficial después de las lluvias crea una película de agua en las hojas, que facilita la penetración bacteriana y conduce a una infección masiva, especialmente durante junio-julio, cuando las temperaturas y la humedad coinciden. Bajo estas condiciones, las lesiones iniciales empapadas de agua se desarrollan rápidamente, se oscurecen y se rodean de un halo clorótico, y con lluvias posteriores se observan infección secundaria y coalescencia de lesiones, lo que lleva a defoliación y necrosis anular de los pecíolos (Figura 1).

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Figura 1. Síntomas de mancha bacteriana en hojas de pimiento

Los períodos con mayores precipitaciones durante la temporada de crecimiento activo muestran una tendencia pronunciada hacia epidemias más fuertes, mientras que las estaciones más secas limitan el desarrollo de la enfermedad pero no previenen la aparición de infecciones locales. La combinación de altas temperaturas y períodos de mayor humedad determina la presencia persistente de la mancha bacteriana y crea condiciones para picos epidémicos anuales en variedades susceptibles, especialmente cuando se utiliza material de semilla infectado o están presentes poblaciones epífitas de años anteriores.

Además de los factores naturales, la diseminación de los patógenos también puede ocurrir a través de la actividad humana. Los trabajadores agrícolas, la maquinaria y las herramientas utilizadas en el cultivo pueden servir como vectores mecánicos. El agua de riego, especialmente bajo riego excesivo, es una de las rutas más efectivas para transferir bacterias de planta a planta. Los insectos también pueden actuar como vectores, ayudando a la diseminación del patógeno e incluso eliminando selectivamente microorganismos competidores en el microambiente de la planta. Las plantas voluntarias y las malezas complican aún más la epidemiología de la enfermedad al servir como hospedantes alternativos y reservorios de infección.

Las semillas representan una de las rutas más importantes para la diseminación de bacterias fitopatógenas. Además de moverse a través de los órganos vegetativos de la planta, los patógenos también penetran en frutos y semillas, lo que lleva a la contaminación externa o interna del material de semilla. Las semillas contaminadas son una fuente particularmente significativa de inóculo en instalaciones de producción de plántulas, donde la alta temperatura y humedad crean condiciones ideales para el rápido desarrollo y diseminación de la enfermedad. En tales ambientes, incluso una cantidad mínima de patógeno puede conducir a una infección masiva.

El aire es otro factor importante para la transmisión de bacterias fitopatógenas. Contiene partículas de suelo y fragmentos de residuos vegetales secos, en los cuales se pueden encontrar bacterias viables. Muchas especies fitopatógenas producen exopolisacáridos extracelulares que forman estructuras filamentosas en la superficie de la planta. Al secarse, estos filamentos se rompen en fragmentos y se vuelven aerotransportados, donde son transportados a diversas distancias por las corrientes de aire. Este mecanismo permite una diseminación discreta pero efectiva del patógeno en condiciones de campo.

La actividad humana amplifica aún más la diseminación de bacterias fitopatógenas. Los humanos son extremadamente efectivos para mover patógenos de plantas y animales desde regiones donde son bien conocidos a nuevas regiones donde falta información sobre su presencia. El transporte de material de siembra, el intercambio de semillas, el movimiento de maquinaria agrícola e incluso las actividades diarias de los trabajadores de campo pueden conducir a la transmisión inadvertida de patógenos. En un mundo globalizado, este mecanismo se está convirtiendo en un factor clave en la aparición de nuevos brotes y la expansión del rango de bacterias fitopatógenas.

La investigación búlgara sobre Xanthomonas euvesicatoria y X. vesicatoria muestra una diversidad de especies, patotipos y razas claramente expresada, con predominio del patotipo PT y las razas P4T2 y P6. Las poblaciones naturales son altamente heterogéneas en sintomatología, fenotipo y genotipo, siendo la raza P6 la más extendida en X. euvesicatoria y la raza P2 en X. vesicatoria. En paralelo, se evaluaron y clasificaron más de 270 genotipos de pimiento para resistencia utilizando ms y Di%, lo que permitió diferenciar desde formas inmunes hasta altamente susceptibles. Se identificaron cinco genotipos con una respuesta inmune completa, y la evaluación integrada de las características del fruto apoya la selección para resistencia compleja y valor agronómico. El mapeo nacional confirma la especificidad geográfica y la heterogeneidad genética, incluso a través de los genes efectores AvrBs3/AvrBs4. Pruebas adicionales muestran sensibilidad variable de las cepas de Xanthomonas a los productos a base de cobre, siendo los aislados de tomate más sensibles que los de pimiento, y el efecto aumenta con una mayor concentración. (Vasileva y Bogatzevska, 2021; Vasileva y Bogatzevska, 2022; Vasileva, 2023; Vasileva y Todorova, 2024).

Regular la diseminación y el control de las enfermedades de las plantas representa uno de los principales eslabones en la protección de cultivos. La producción de alimentos con buenos indicadores cuantitativos y cualitativos está en dependencia continua de plantas con resistencia duradera a diversos organismos patogénicos. El efecto nocivo de los pesticidas sobre el medio ambiente, la producción de alimentos y la salud humana impone restricciones cada vez más estrictas sobre su uso.

Los agentes químicos continúan siendo un elemento principal en la práctica del control de enfermedades bacterianas de las plantas, con productos a base de cobre, incluida la solución de sulfato de cobre, utilizados tradicionalmente para limitar el desarrollo del patógeno. A pesar de su aplicación generalizada, numerosos estudios muestran que los miembros del género Xanthomonas exhiben una variabilidad significativa en la sensibilidad a los cationes de cobre. Se han documentado casos de sensibilidad reducida e incluso resistencia estable, lo que pone en duda la efectividad de las formulaciones de cobre contra ciertas poblaciones de patógenos. Esta resistencia tiene una importancia práctica significativa, ya que puede conducir al fracaso de las medidas de control estándar y requerir el uso de enfoques alternativos o combinados para el manejo de la enfermedad.

Más sobre el tema:

Mancha bacteriana del pimiento en Bulgaria

Referencias

  1. Abramovitch R. B. y Martin G. B. (2004) Strategies used by bacterial pathogens to suppress plant defenses. Curr. Opin. Plant Biol. 7, 356–364
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